Il revient au Dicastère pour la Promotion de l’Unité des Chrétiens de mettre en œuvre l’engagement œcuménique par des initiatives et des activités appropriées, tant à l’intérieur de l’Église catholique que dans les relations avec les autres Églises et Communautés ecclésiales, afin de rétablir l’unité entre les chrétiens.
Le Dicastère a pour tâche de mettre en œuvre les enseignements du Concile Vatican II et du magistère post-conciliaire concernant l’œcuménisme.
Il est responsable de l’interprétation correcte et de l’application fidèle des principes œcuméniques et des directives établies pour orienter, coordonner et développer l’activité œcuménique.
Il encourage les rencontres et les manifestations catholiques, tant nationales qu’internationales, visant à promouvoir l’unité des chrétiens.
Il coordonne les initiatives œcuméniques des autres institutions curiales, des services et des institutions liées au Saint-Siège avec les autres Églises et Communautés ecclésiales.
Ayant préalablement soumis les questions au Pontife romain, le Dicastère s’occupe des relations avec les autres Églises et Communautés Ecclésiales. Il promeut le dialogue théologique et les colloques afin de favoriser l’unité avec elles, en s’appuyant sur la collaboration d'experts.
Il appartient au Dicastère de désigner les membres catholiques des dialogues théologiques, les observateurs et les délégués catholiques pour les différentes rencontres œcuméniques. Chaque fois que cela semble approprié, il invite des observateurs ou des "délégués fraternels" d’autres Églises et Communautés ecclésiales aux rencontres et événements les plus significatifs de l'Église catholique.
Le dicastère promeut également les initiatives œcuméniques au plan spirituel, pastoral et culturel.
Puisque le Dicastère, de par sa nature, doit souvent traiter de questions liées à la foi, il est nécessaire qu’il procède en accord avec le Dicastère pour la Doctrine de la Foi, surtout lorsqu’il doit émettre des documents ou des déclarations publiques.
Pour les questions concernant les relations entre les Églises orientales catholiques et les Églises orthodoxes ou orthodoxes orientales, il coopère avec le Dicastère pour les Églises Orientales et la Secrétairerie d’État.
Afin de faire progresser les relations entre les catholiques et les juifs, la Commission pour les Relations Religieuses avec le Judaïsme est constituée au sein du Dicastère. Elle est dirigée par le préfet.
Constitution apostolique Praedicate Evangelium